Dès septembre 1661, Colbert remplace Fouquet au Conseil d’en haut avec rang de ministre d’Etat, aux côtés de Le Tellier et Lionne. Ce cabinet restreint se tient au moins trois fois par semaine sous la présidence du roi, discute et arrête toutes les grandes décisions concernant la bonne marche du royaume. Certaines sont publiées, d’autres jamais. Gare à celui qui ne respecterait pas la règle édictée par Louis XIV le premier jour de son règne personnel, garder le secret absolu des délibérations : « Je l’estime important et nécessaire pour la bonne conduite de mes affaires […] si j’apprends que l’on dit quelque chose de ce qui se sera passé ici, je suivrai l’avis qui m’en sera donné jusqu’à son origine, pour ôter de mon conseil celui qui aura esté coupable de cette faiblesse. »
Si les compétences de Le Tellier et de Lionne – respectivement la Guerre et les Affaires étrangères – sont clairement définies, celles de Colbert le sont moins. Il est chargé des finances, avec le titre d’intendant, du commerce, mais aussi de la Picardie, de la Champagne, des Trois-Evêchés, de la Bourgogne, du Dauphiné, de la Provence et du Languedoc. On lui ajoutera bientôt la marine, les ports, les fortifications maritimes et les places fortes de l’ancien domaine du roi. Il obtient aussi la compétence sur les manufactures et le commerce, après avoir présenté le 21 mars 1661 en conseil des Finances un premier rapport très remarqué sur leur état jugé calamiteux. Au fil du temps, ces fonctions officieuses sont officialisées par des titres : il achète la charge de surintendant des Bâtiments (1664), celle de trésorier des Ordres du roi en août 1665 (pour 400 000 livres), il devient contrôleur général des Finances (1665), puis secrétaire d’Etat chargé de la Maison du roi (1669)…